天天吃土，土还太“咸” | 植物如何感知环境中的盐胁迫

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原文作者：Leonie Steinhorst & Jörg Kudla

土壤中的高盐含量会损害植物生长并限制作物产量。研究发现，一种与盐结合的膜脂对于盐感知以及触发实现耐盐性的钙信号来说必不可少。

作为人类的营养来源，盐是一把双刃剑——少量可口，但浓度过高就会产生不良反应。已有证据显示，不同的蛋白质受体能调节动物体内的这些对立反应。过量盐摄入不仅无益于人体健康，还会对植物造成伤害，土壤中高盐含量会限制植物生长和作物产量。这足以引起我们的警惕：已知全球约7％的土地都存在上述情况，包括农业用地；且高盐度影响了大约30％的灌溉作物¹。不久前，蒋中浩等人²在《自然》发文阐释了植物如何感知周围环境中的盐。

《自然》论文：Plant cell-surface GIPC sphingolipids sense salt to trigger Ca²⁺ influx

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氯化钠（NaCl）是造成植物盐胁迫的主要原因。它对细胞有毒，因为在细胞内浓度较高的情况下，Na⁺离子与其他离子竞争参与生物反应。它还通过扰乱离子平衡以及水的平衡，产生所谓的渗透扰动，从而对细胞功能产生负面影响。目前尚不清楚植物如何感知高盐含量产生的胁迫以及它们是否能够区分离子和渗透扰动。

植物暴露于盐胁迫中会引起细胞质钙离子（Ca²⁺）浓度在时间和空间层面的迅速升高。人们认为，某种尚未知的钙通道在这种钙信号传导过程中为Ca²⁺进入细胞提供了途径。该Ca²⁺信号会让植物根部的细胞适应盐胁迫，并随之形成可以远距离传输的Ca²⁺波，在整个植物中调节适应响应^3，4。耐盐性的核心是演化上保守的SOS途径。

在该途径中，SOS3等可以结合Ca²⁺离子的蛋白质能够解码Ca²⁺信号并激活⁵被称为SOS2的蛋白激酶。反过来，这种酶又能激活细胞膜中名为SOS1的蛋白质，这种蛋白质是一种逆向转运蛋白，可以将Na⁺离子转运出细胞。SOS2还能促进Na⁺从细胞质隔离到名为液泡⁶的细胞器中。然而，控制细胞外的Na⁺感知以及驱动盐诱导的Ca²⁺信号传导的成分和机制尚不清楚。

蒋中浩和同事对模式植物拟南芥进行了遗传筛选，寻找哪些突变植物对高Na⁺暴露具有异常低的Ca²⁺信号响应，同时在受到其他胁迫时，仍能产生Ca²⁺信号。采用这种方法，他们发现了一种蛋白质IPUT1编码基因中存在突变的植物。IPUT1是合成鞘脂类脂质的关键步骤。这有点出乎研究人员的预料，因为在动物体内，Na⁺离子是由蛋白质受体感知的，而不是通过脂质的参与。

IPUT1催化了脂质糖基肌醇磷酸神经酰胺（GIPC）的形成。GIPC是植物质膜中脂双层外层的主要成分，占质膜膜脂的40％，并且在功能上被认为与动物中发现的鞘磷脂相当⁷。

先前在IPUT1基因中发现的其他突变⁸会严重影响植物发育，但本文作者研究的突变并不会损害发育，使得研究人员可以考察这种蛋白质在对盐反应中的具体作用。作者强调了Ca²⁺信号传导对植物耐受高盐水平的重要性，并报告说这些突变植物中的异常Ca²⁺信号和长距离Ca²⁺波与植物对盐胁迫的高敏感性有关。值得注意的是，当这种渗透胁迫以不需要操纵Na⁺水平的方式进行实验诱导时，这些突变对相对严重的渗透胁迫的恢复能力并未发生改变。

蒋中浩和同事报告称，与野生型植物相比，突变植物中盐胁迫引发的膜极化（细胞内外的电荷差异）会发生改变，SOS途径的激活也会受损。作者进行了生化测试，揭示了GIPC可以结合Na⁺离子和其他具有单一正电荷的离子，如钾（K⁺）和锂（Li⁺）。

这一观测结果很有意思，因为有证据表明在盐胁迫情况下，植物细胞中K⁺浓度和Na⁺浓度之间存在反比关系⁵。如果确实如此，研究人员或许可以进一步研究K⁺与GIPC的结合如何调节GIPC与Na⁺的结合能力，或反过来的关系。总之，作者的证据支持他们的结论，即GIPC直接结合Na⁺是植物钠感知的必需步骤，且该步骤会后续触发钙信号，导致耐盐反应。

作者提出，植物中GIPC的功能与动物细胞中发现的神经节苷脂相同。在神经元细胞中，神经节苷脂直接或间接调节细胞质膜中被称为微区的特定区域中的受体和离子通道的重要特性，该微区具有独特的脂质成分⁹。作者认为，与神经节苷脂在动物体内发挥功能的方式类似，植物中的GIPC直接与Ca²⁺通道相互作用。Na⁺与GIPC的结合或能调节通道活性，在细胞中产生Ca²⁺信号（图1a）。

图1 | 植物如何感知盐并激活钙通道。 a）当盐的钠离子（Na⁺）在植物细胞外被感知时，未知的钙通道被激活，钙离子（Ca²⁺）进入细胞。蒋中浩等人²揭示了一种被称为糖基肌醇磷酸神经酰胺（GIPC）的带负电的膜脂会直接结合外部Na⁺离子。作者提出，结合钠的GIPC和钙通道之间的直接相互作用导致了通道激活。Ca²⁺的后续涌入驱动了对高盐水平的适应性反应，其中结合Ca²⁺ 的蛋白SOS3激活蛋白质SOS2，蛋白质SOS2进而激活蛋白质SOS1以将Na⁺泵出细胞。b）钙通道激活的另一种模型是Na⁺与GIPC的结合在细胞质膜中驱动微区的形成，微区是一个独特的脂质组成区域。该微区将改变其中的信号蛋白（例如NADPH氧化酶或GTP酶）的动态，其可影响Ca²⁺信号传导。通过某种未知机制，Na⁺与GIPC的结合可能改变微区中蛋白质的组装和活性，从而间接激活钙通道。

然而，该证据也支持另一种模型。在该模型中，GIPC通过某种间接但更复杂的机制刺激Ca²⁺信号（图1b）。越来越多的证据表明，脂质膜中的微区，特别是这些微区中的GIPC，有助于调节植物中的信号传导。

盐胁迫也会触发活性氧（ROS）分子的产生^4，10，并诱导植物中的Ca²⁺信号传导¹¹。此外，盐胁迫还会影响质膜中微区的形成和动态，最终影响NADPH氧化酶的活性和侧向移动性（运动的速度和范围），该酶能作用于ROS信号的产生¹²。这种胁迫还会影响GTP酶的侧向移动性，而GTP酶能调节NADPH氧化酶¹²。由盐胁迫响应导致的这类微区情况变化取决于质膜的GIPC组成^12，13。

有理由推测，Na⁺离子或其他带正电荷的离子与GIPC的结合调节了微区中蛋白质复合物的动力学和组装。因此，Na⁺与GIPC的结合可能导致微区中信号传导复合物的组装，使得Ca²⁺信号能够在盐诱导的胁迫下而产生。通过这种方式，Ca²⁺离子通道激活可能是Na⁺与GIPC结合的间接结果，并且可能涉及这些微区中其他信号蛋白（如NADPH氧化酶）的动态组装和激活。一个有意思的研究方向是看看SOS1是否可以整合到这样的微区中。

有证据表明，植物中的另一种名为磷脂酰丝氨酸的膜脂也可以影响微区的形成，从而调控GTP酶、Ca²⁺或ROS信号传导¹³。已有报道称¹⁴磷脂酰丝氨酸可以调控植物中GTP酶介导的信号，促成激素诱导（而非盐胁迫调控）的GTP酶聚类在脂质膜中的形成。

此外，GIPC可以促进植物中其他信号事件的发生。例如，它们作为会引起植物疾病的特定毒素的受体，与具有正常GIPC组成的植物相比，GIPC组成发生变化的植物对这些毒素的抗性更强¹⁵。这些发现与蒋中浩及其同事的研究结果共同表明，GIPC让植物具有多种传感和信号传导功能。这项工作还指出，植物中的膜脂组成对于具有重要功能的信号区域的许多关键组织过程来说必不可少。

参考文献：

1.Schroeder, J. I. et al. Nature 497, 60–66 (2013).

2.Jiang, Z. et al. Nature 572, 341–346(2019).

3.Choi, W. G., Toyota, M., Kim, S. H., Hilleary, R. & Gilroy, S. Proc. Natl Acad. Sci. USA 111, 6497–6502 (2014).

4.Steinhorst, L. & Kudla, J. Curr. Opin. Plant Biol. 22, 14–21 (2014).

5.Yang, Y. & Guo, Y. New Phytol. 217, 523–539 (2018).

6.Kim, B. G. et al. Plant J. 52, 473–484 (2007).

7.Cacas, J. L. et al. Plant Physiol. 170, 367–384 (2016).

8.Tartaglio, V. et al. Plant J. 89, 278–290 (2017).

9.Posse de Chaves, E. & Sipione, S. FEBS Lett. 584, 1748–1759 (2010).

10.Manishankar, P., Wang, N., Köster, P., Alatar, A. A. & Kudla, J. J. Exp. Bot. 69, 4215–4226 (2018).

11.Pei, Z. M. et al. Nature 406, 731–734 (2000).

12.Nagano, M. et al. Plant Cell 28, 1966–1983 (2016).

13.Hao, H. et al. Plant Cell 26, 1729–1745 (2014).

14.Platre, M. P. et al. Science 364, 57–62 (2019).

15.Lenarčič, T. et al. Science 358, 1431–1434 (2017).

原文以How plants perceive salt为标题发表在2019年07月31日的《自然》新闻与观点上

© nature

Nature|doi:10.1038/d41586-019-02289-x

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